Эффекты хронического облучения в популяциях растений на примере референтного организма «сосна обыкновенная». Обзор

DOI: 10.21870/0131-3878-2018-27-4-95-118

Гераськин С.А., Волкова П.Ю., Удалова А.А.1, Казакова Е.А., Васильев Д.В., Дикарева Н.С., Макаренко Е.С., Дуарте Г.Т.2, Кузьменков А.Г.

«Радиация и риск». 2018. Том 27. № 4, с.95-118

УДК 582.475.4:539.1.04:574.24

Сведения об авторах

Гераськин С.А.* – зав. лаб., д.б.н., проф. Контакты: 249032, Калужская обл., Обнинск, Киевское шоссе, 109-й км. Тел.: (484) 399-69-64; e-mail: Этот адрес электронной почты защищен от спам-ботов. У вас должен быть включен JavaScript для просмотра. .
Волкова П.Ю. – в.н.с., к.б.н.
Казакова Е.А. – н.с.
Васильев Д.В. – с.н.с., к.б.н.
Дикарева Н.С. – н.с., к.с-х.н.
Макаренко Е.С. – н.с.
Кузьменков А.Г. – м.н.с. ФГБНУ ВНИИРАЭ.
Удалова А.А.1 – д.б.н., проф. ИАТЭ НИЯУ МИФИ.
Дуарте Г.Т.2 – исследователь-постдок. Институт Жан-Пьера Бургина.

ФГБНУ ВНИИРАЭ, Обнинск
1ИАТЭ НИЯУ МИФИ, Обнинск
2Институт Жан-Пьера Буржина, Версаль, Франция

Аннотация

В результате крупных радиационных аварий на Южном Урале и в Чернобыле значительные территории были загрязнены радиоактивными выпадениями. Установленный в исследованиях многих авторов повышенный уровень мутагенеза в населяющих радиоактивно загрязнённые территории популяциях растений и животных ставит вопрос о возможных последствиях для живой природы длительного облучения в малых дозах. Однако до настоящего времени отдалённые последствия хронического облучения для популяций растений и животных остаются предметом острых дискуссий в научном сообществе. В настоящей работе представлены основные результаты многолетних (2003-2016 гг.) наблюдений за популяциями сосны обыкновенной, населяющими контрастные по уровню и спектру радиоактивного загрязнения участки. Развивающиеся в условиях хронического облучения популяции характеризуются повышенными уровнями мутагенеза и полногеномного метилирования, изменениями экспрессии генов, генетической структуры популяции и временной динамики цитогенетических нарушений. Однако установленные изменения на генетическом уровне не отразились на активности ферментов в эндоспермах, частоте морфологических аномалий и репродуктивной способности сосны. Результаты нашего исследования свидетельствуют о высокой чувствительности популяций сосны обыкновенной к хроническому облучению. Значимые эффекты на генетическом уровне наблюдались на протяжении всего периода наблюдений и, видимо, будут наблюдаться ещё длительное время. Поскольку изменения эпигенетического статуса и генетической структуры популяций видов-эдификаторов, к которым относится сосна обыкновенная, играют важную роль в формировании ответной реакции экосистемы в целом на радиационное воздействие, эти процессы необходимо учитывать при разработке программ, направленных на сохранение биоразнообразия в условиях хронического радиационного воздействия.

Ключевые слова
Авария на Чернобыльской АЭС, сосна обыкновенная, хроническое облучение, поглощённые дозы, мутации в изоферментных локусах, цитогенетические эффекты, генетическая структура популяции, метилирование генома, экспрессия генов, морфологические аномалии, репродуктивная способность.

Список цитируемой литературы

1. Geras’kin S.A. Ecological effects of exposure to enhanced levels of ionizing radiation //J. Environ. Radioactiv. 2016. V. 162-163, P. 347-357.

2. Ellison A.M., Bank M.S., Clinton B.D., Colburn E.A., Elliott K., Ford C.R., Foster D.R., Kloeppel B.D., Knoepp J.D., Lovett G.M., Mohan J., Orwig D.A., Rodenhouse N.L., Sobczak W.V., Stinson K.A., Stone J.K., Swan C.M., Thompson J., Holle B.V., Webster J.R. Loss of foundation species: consequences for the structure and dynamics of forested ecosystems //Front. Ecol. Environment. 2005. V. 3. P. 479-486.

3. Атлас современных и прогнозных аспектов последствий аварии на Чернобыльской АЭС на пострадавших территориях России и Беларуси (АСПА Россия-Беларусь). М. - Минск: Инфосфера-НИА-Природа, 2009. 140 с.

4. Geras’kin S.A., Evseeva T.I., Oudalova A.A. Plants as a tool for the environmental health assessment. Encyclopedia of Environmental Health. Burlington: Elsevier, 2011. V. 4. P. 571-579.

5. Глазко Т.Т., Архипов Н.П., Глазко В.И. Популяционно-генетические последствия экологических катастроф на примере чернобыльской аварии. М.: МСХА им. К.А. Тимирязева, 2008. 556 с.

6. Позолотина В.Н., Молчанова И.В., Караваева Е.Н., Михайловская Л.Н., Антонова Е.В. Современное состояние наземных экосистем Восточно-Уральского радиоактивного следа: уровни загрязнения, биологические эффекты. Екатеринбург: «Гощицкий», 2008. 204 с.

7. Шевченко В.А., Печкуренков В.Л., Абрамов В.И. Радиационная генетика природных популяций. М.: Наука, 1992. 221 с.

8. Moller A.P., Mousseau T.A. Strong effects of ionizing radiation from Chernobyl on mutation rates //Scientific Reports. 2014. V. 5, 8363.

9. Бубряк И., Акимкина Т., Полищук В., Дмитриев А., Маккреди К., Гродзинский Д. Долгосрочные последствия Чернобыльских радионуклидных загрязнений на репарацию ДНК и устойчивость растений к биотическим и абиотическим стрессовым факторам //Цитология и генетика. 2016. Т. 50, № 6. С. 34-59.

10. Geras'kin S.A., Evseeva T.I., Oudalova A.A. Effects of long-term chronic exposure to radionuclides in plant populations //J. Environ. Radioactiv. 2013. V. 121. P. 22-32.

11. Omar-Nazir L., Shi X., Moller A., Mousseaau T., Byun S., Hancock S., Seymour C., Mothersill C. Long-term effects of ionizing radiation after the Chernobyl accident: possible contribution of historic dose //Environ. Res. 2018. V. 165. P. 55-62.

12. Fuller N., Smith J.T., Nagorskaya L.L., Gudkov D.I., Ford A.T. Does Chernobyl-derived radiation impact the developmental stability of Asellus aquaticus 30 years on? //Sci. Tot. Environ. 2017. V. 576. P. 242-250.

13. Fuller N., Ford A.T., Nagorskaya L.L., Gudkov D.I., Smith J.T. Reproduction in the freshwater crustacean Asellus aquaticus along a gradient of radionuclide contamination at Chernobyl //Sci. Tot. Environ. 2018. V. 628-629. P. 11-17.

14. Deryabina T., Kuchmel S., Nagorskaya L., Hinton T., Beasley J., Lerebours A., Smith J. Long-term census data reveal abundant wildlife populations at Chernobyl //Cur. Biol. 2015. V. 25. P. R824-R826.

15. Møller A.P., Mousseau T.A. Assessing effects of radiation on abundance of mammals and predator-prey interactions in Chernobyl using tracks in the snow //Ecol. Indic. 2013. V. 26. P. 112-116.

16. Webster S.C., Byrne M.E., Lance S.L., Love C.N., Hinton T.G., Shamovich D., Beasley J.C. Where the wild things are: influence of radiation on the distribution of four mammalian species within the Chernobyl ex-clusion zone //Front. Ecol. Environ. 2016. V. 14. P. 185-190.

17. Lerebours A., Gudkov D., Nagorskaya L., Kaglyan A., Rizewski V., Leshchenko A., Bailey E.H., Bakir A., Ovsyanikova S., Laptev G., Smith J.T. Impact of environmental radiation on the health and reproductive status of fish from Chernobyl //Environ. Sci. Technol. 2018. V. 52. P. 9442-9450.

18. Caplin N., Willey N. Ionizing radiation, higher plants, and radioprotection: from acute high doses to chronic low doses //Front. Plant Sci. 2018. V. 9. P. 847.

19. Гродзинский Д.М. Радиобиология растений. Киев: Наукова Думка, 1989. 384 с.

20. ICRP Publication 108. Environmental protection: the concept and use of reference animals and plants //Ann. ICRP. 2009. V. 38. P. 1-242.

21. Козубов Г.М., Таскаев А.И. Радиобиологические и радиоэкологические исследования древесных растений. С.-Пб.: Наука, 1994. 256 с.

22. Verta J-P., Landry C.R., Mackay J.J. Are long-lived trees poised for evolutionary change? Single locus effects in the evolution of gene expression networks in spruce //Mol. Ecol. 2013. V. 22. P. 2369-2379.

23. Geras’kin S., Oudalova A., Dikareva N., Spiridonov S., Hinton T., Chernonog E., Garnier-Laplace J. Effects of radioactive contamination on Scots pines in the remote period after the Chernobyl accident //Ecotoxicol. 2011. V. 20. P. 1195-1208.

24. Спиридонов С.И., Фесенко С.В., Гераськин С.А., Соломатин В.М., Карпенко Е.И. Оценка доз облучения древесных растений

в отдалённый период после аварии на Чернобыльской АЭС //Радиационная биология. Радиоэкология. 2008. Т. 48, № 4. С. 432-438.

25. Гераськин С.А., Дикарева Н.С., Удалова А.А., Васильев Д.В., Волкова П.Ю. Последствия хронического облучения сосны обыкновенной в отдалённый период после аварии на Чернобыльской АЭС //Экология. 2016. № 1. С. 30-43.

26. Макаренко Е.С., Удалова А.А., Гераськин С.А. Морфометрические показатели хвои сосны обыкновенной в условиях хронического радиационного воздействия //Лесоведение. 2016. № 5. С. 355-364.

27. Geras’kin S., Volkova P. Genetic diversity in Scots pine populations along a radiation exposure gradient //Sci. Tot. Environ. 2014. V. 496. P. 317-327.

28. Volkova P.Yu., Geras’kin S.A., Kazakova E.A. Radiation exposure in the remote period after the Cherno-byl accident caused oxidative stress and genetic effects in Scots pine populations //Scientific Reports. 2017. V. 7. 43009.

29. Volkova P.Yu., Geras’kin S.A., Horemans N., Makarenko E.S., Saenen E., Nauts R., Bondarenko V.S., Duarte G.T., Jacobs G., Voorspoels S., Kudin M. Chronic radiation exposure as an ecological factor: hypermethylation and genetic differentiation in irradiated Scots pine populations //Environ. Pollution. 2018. V. 232. P. 105-112.

30. Streffer C., Bolt H., Follesdal D., Hall P., Hengstler J.G., Jakob P., Oughton D., Prieb K., Rehbinder E., Swaton E. Low dose exposures in the environment. Dose-effect relations and risk evaluation. Berlin Heidelberg: Springer-Verlag, 2004. 471 p.

31. Гераськин С.А., Кузьменков А.Г., Васильев Д.В. Временная динамика цитогенетических эффектов в хронически облучаемых популяциях сосны обыкновенной //Радиационная биология. Радиоэкология. 2018. Т. 58, № 1. С. 74-84.

32. Geras’kin S., Oudalova A., Kuzmenkov A., Vasiliyev D. Chronic radiation exposure modifies temporal dynamics of cytogenetic but not reproductive indicators in Scots pine populations // Environ. Pollution. 2018. V. 239. P. 399-407.

33. Удалова А.А., Гераськин С.А. Временная динамика и экологогенетическая изменчивость цитогенетических эффектов в испытывающих техногенное воздействие популяциях сосны обыкновенной //Журнал общей биологии. 2011. Т. 72, № 6. С. 455-471.

34. Dubinin N.P., Tiniakov G.G. Inversion gradients and natural selection in ecological races of Drosophila funebris //Genetics. 1946. V. 31. P. 537-545.

35. Theodorakis C.W. Integration of genotoxic and population genetic endpoints in biomonitoring and risk assessment //Ecotoxicol. 2001. V. 10. P. 245-256.

36. Казакова Е.А., Волкова П.Ю., Гераськин С.А. Анализ изменений генетической структуры хронически облучаемых популяций сосны обыкновенной //Экологическая генетика. 2017. Т. 15, № 2. С. 50-61.

37. Guries R.P., Ledig F.T. Genetic diversity and population structure in Pitch pine (Pinus rigida Mill.) //Evolution. 1982. V. 36. P. 387-402.

38. Крутовский К.В., Политов Д.В., Алтухов Ю.П., Милютин Л.И., Кузнецова Г.В., Прошников А.И., Воробьев В.Н., Воробьева Н.А. Генетическая изменчивость сибирской кедровой сосны Pinus sibirica Du Tour. Сообщение IV. Генетическое разнообразие и степень генетической дифференциации между популяциями //Генетика. 1989. Т. 25, № 11. С. 2009-2032.

39. Ульянова Е.В., Позолотина В.Н., Сарапульцев И.Е. Эколого-генетическая характеристика ценопо-пуляций Taraxacum officinale L. из пойменных экосистем р. Течи //Экология. 2004. № 5/ С. 249-357.

40. Сарапульцев Б.И., Гераськин С.А. Генетические основы радиорезистентности и эволюция. М.: Энергоатомиздат, 1993. 208 с.

41. Pozolotina V.N., Antonova E.V., Bezel V.S. Comparison of remote consequences in Taraxacum officinale seed progeny collected in radioactively or chemically contaminated areas //Ecotoxicol. 2012. V. 21. P. 1979-1988.

42. Banks S.C., Cary G.J., Smith A.L., Davies I.D., Driscoll D.A., Gill A.M., Lindenmayer D.B., Peakall R. How does ecological disturbance influence genetic diversity? //Trends Ecol. Evol. 2013. V. 28. P. 670-679.

43. Kuchma O., Finkeldey R. Evidence for selection in response to radiation exposure: Pinus sylvestris in the Chernobyl exclusion zone //Environ. Pollution. 2011. V. 159. P. 1606-1612.

44. Алтухов Ю.П. Генетические процессы в популяциях. М.: Академкнига, 2003. 431 с.

45. Sahu P.P., Pandey G., Sharma N., Puranik S., Muthamilarasan M., Prasad M. Epigenetic mechanisms of plant stress responses and adaptation //Plant Cell Rep. 2013. V. 32. P. 1151-1159.

46. Kovalchuk O., Burke P., Arkhipov A., Kuchma N., James S.J., Kovalchuk I., Pogribny I. Genome hypermethylation in Pinus sylvestris of Chernobyl – a mechanism for radiation adaptation? //Mutat. Res. 2003. V. 529. P. 13-20.

47. Rabinowicz P.D., Palmer L.E., May B.P., Hemann M.T., Lowe S.W., McCombie W.R., Martienssen R.A. Genes and transposons are differentially methylated in plants, but not in mammals //Genome Res. 2003. V. 13. P. 2658-2664.

48. Ikeda Y., Nishimura T. Nuclear functions in plant transcription, signaling and development. Chapter 2. The role of DNA methylation in transposable element silencing and genomic imprinting. New York: Springer Science+Business Media, 2015. P. 13-29.

49. Duarte G.T., Volkova P.Yu., Geras’kin S.A. Delineating the functional pattern of adaptation to chronic radiation exposure by the transcriptome analysis of Scots pine from the Chernobyl exclusion zone //Nat. Ecol. Evol., under review.

50. Voronova A., Jansons Ā., Ruņģis D. Expression of retrotransposon-like sequences in Scots pine (Pinus sylvestris) in response to heat stress //Environ. Exp.l Biol. 2011. V. 9. P. 121-127.

51. Kovalchuk I., Molinier J., Yao Y., Arkhipov A., Kovalchuk O. Transcriptome analysis reveals fundamental differences in plant response to acute and chronic exposure to ionizing radiation //Mutat. Res. 2007. V. 624. P. 101-113.

52. Jan S., Parween T., Siddiqi T.O., Mahmooduzzafar. Anti-oxidant modulation in response to gamma radiation induced oxidative stress in developing seedlings of Psoralea corylifolia L. //J. Environ. Radioact. 2012. V. 113. P. 142-149.

3. Шималина Н.С., Орехова Н.А., Позолотина В.Н. Особенности про- и антиоксидантных систем Plantago major, длительное время произрастающего в зоне радиоактивного загрязнения //Экология. 2018. № 5. С. 333-341.

54. Kozlov M.V., Niemela P., Junttila J. Needle fluctuating asymmetry is a sensitive indicator of pollution impact on Scots pine (Pinus sylvestris) //Ecol. Indic. 2002. V. 1. P. 271–277.

55. Møller A.P. Developmental instability of plants and radiation from Chernobyl //Oikos. 1998. V. 81. P. 444-448.

56. Oleksyk T.K., Novak J.M., Purdue J.R., Gashchak S.P., Smith M.H. High levels of fluctuating asymmetry in populations of Apodemus flavicollis from the most contaminated areas in Chornobyl //J. Environ. Radioact. 2004. V. 73. P. 1-20.

57. Makarenko E.S., Oudalova A.A., Geras’kin S.A. Morphometric measurements of Scots pine needles from radioactively contaminated area. In: XIII International Youth Scientific and Practical Conference “Future of atomic energy – AtomFuture 2017”, KnE Engineering. 2017. P. 8-13.

58. Kashparova E., Levchuk S., Morozova V., Kashparov V. A dose rate causes no fluctuating asymmetry indexes changes in silver birch (Betula pendula (L.) Roath.) leaves and Scots pine (Pinus sylvestris L.) needles in the Chernobyl Exclusion Zone //J. Environ. Radioact., in press.

59. Федотов И.С., Кальченко В.А., Игонина Е.В., Рубанович А.В. Радиационно-генетические последствия облучения популяций сосны обыкновенной в зоне аварии на ЧАЭС //Радиационная биология. Радиоэкология. 2006. Т. 46, № 3. С. 268-278.

60. Ipatyev V., Bulavik I., Braginsky V., Goncharenko G., Dvornik A. Forest and Chernobyl: forest ecosystems after the Chernobyl nuclear power plant accident: 1986-1994 //J. Environ. Radioact. 1999. V. 42. P. 9-38.

61. Кальченко В.А., Спирин Д.А. Генетические эффекты в популяциях сосны обыкновенной, произрастающих в условиях хронического облучения малыми дозами //Генетика. 1989. Т. 25, № 6. С. 1059-1064.

62. Евсеева Т.И., Гераськин С.А., Белых Е.С., Майстренко Т.А., Brown J.E. Оценка репродуктивной способности Pinus sylvestris, произрастающей в условиях хронического воздействия радионуклидов уранового и ториевого рядов //Экология. 2011. № 5. С. 355-360.

63. Geras’kin S., Vasiliyev D., Makarenko E., Volkova P., Kuzmenkov A. Influence of long-term chronic exposure and weather conditions on Scots pine populations //Environ. Sci. Pollut. Res. 2017. V. 24. P. 11240-11253.

64. Pozolotina V.N., Antonova E.V. Temporal variability of the quality of Taraxacum officinale seed progeny from the East-Ural Radioactive Trace: is there an interaction between low level radiation and weather conditions? //Int. J. Radiat. Biol. 2016. V. 93. P. 330-339.

65. Bréchignac F., Oughton D., Mays C., Barnthouse L., Beasley J.C., Bonisoli-Alquati A., Bradshaw C., Brown J., Dray S., Geras’kin S., Glenn T., Higley K., Ishida K., Kapustka L., Kautsky U., Kuhne W., Lynch M., Mappes T., Mihok S., Moller A.P., Mothersill C., Otaki J., Pryakhin E., Rhodes O.E. Jr., Salbu B., Strand P., Tsukada H. Addressing ecological effects of radiation on populations and ecosystems to improve protection of the environment against radiation: Agreed statements from a Consensus Symposium //J. Environ. Radioact. 2016. V. 158-159. P. 21-29.

66. Ramzaev V., Botter-Jensen L., Thompsen K.J., Andersson K.J., Murray A.S. An assessment of cumulative external doses from Chernobyl fallout for a forest area in Russia using the optically stimulated luminescence from quartz inclusions in bricks //J. Environ. Radioact. 2008. V. 99. P. 1154-1164.

67. Molinier J., Ries G., Zipfel C., Hohn B. Transgeneration memory of stress in plants //Nature. 2006. V. 442. P. 1046-1049.

Полная версия статьи